ธฤต จรุงวัฒน์ เข้ารับราชการที่กระทรวงการต่างประเทศเมื่อปี 2523 ที่กองคมนาคม วิทยาศาสตร์และเทคโนโลยี สำนักงานอาเซียนแห่งประเทศไทย ต่อมา ย้ายไปสังกัดกองนโยบายและวางแผน สำนักงานปลัดกระทรวง ออกประจำการครั้งแรกในตำแหน่งเลขานุการเอกที่สถานเอกอัครราชทูตไทย ณ กรุงบรัสเซลส์ ระหว่างปี 2533-2537 และกลับมาดำรงตำแหน่งที่ปรึกษา กรมสารนิเทศ และผู้อำนวยการ กองเอเชียตะวันออก 3 กรมเอเชียตะวันออก ก่อนจะออกประจำการอีกครั้งที่สถานกงสุลใหญ่ ณ นครคุนหมิง ในปี 2542 และดำรงตำแหน่งกงสุลใหญ่ ณ เมืองฮ่องกง ในปี 2546

ในปี 2547 กลับมารับตำแหน่งเอกอัครราชทูตประจำกระทรวง ในช่วงดังกล่าว ได้วางรากฐานระบบบริหารจัดการข้อมูลและสร้างระบบการทำงานโดยใช้คอมพิวเตอร์ทั้งกระทรวง ซึ่งถือเป็นการปฏิวัติวัฒนธรรมการทำงานของกระทรวงการต่างประเทศที่ได้ใช้มาจนถึงปัจจุบัน หลังจากนั้น ได้รับแต่งตั้งเป็นอธิบดีกรมเอเชียใต้ ตะวันออกกลาง และแอฟริกาในปี 2549 และอธิบดีกรมสารนิเทศและโฆษกกระทรวงการต่างประเทศในปี 2550 [1]

ตั้งแต่ปี 2552 ได้ดำรงตำแหน่งเอกอัครราชทูต ณ กรุงพริทอเรีย [2] เอกอัครราชทูต ณ กรุงบราซิเลียในปี 2554 [3] เอกอัครราชทูต ณ กรุงอังการา ในปี 2556 [4] และเกษียณอายุราชการในปี 2559 โดยตลอดช่วงเวลาดังกล่าว ได้ให้ความสำคัญกับการส่งเสริมและต่อยอดความสัมพันธ์ระหว่างไทยกับประเทศข้างต้นในทุก ๆ ด้าน ไม่ว่าจะเป็นด้านการค้า การลงทุน การท่องเที่ยว การส่งเสริมและเผยแพร่ความเป็นไทยในทุกมิติ ตลอดจนความสัมพันธ์ระหว่างประชาชนกับประชาชนภายใต้นโยบายการทูตสาธารณะ (public diplomacy) ของไทย [5][6][7]

ภายหลังเกษียณอายุราชการ ยังคงได้รับมอบหมายภารกิจจากกระทรวงการต่างประเทศอย่างต่อเนื่อง เช่น ที่ปรึกษากระทรวงด้านการแก้ไขปัญหาจังหวัดชายแดนภาคใต้ในมิติต่างประเทศ ที่ปรึกษาด้านการปฏิรูปกระทรวง และหัวหน้าคณะทำงานจัดการประชุมสุดยอดอาเซียนปี 2562 [8]

ปัจจุบัน ธฤตดำรงตำแหน่งเลขาธิการมูลนิธิไทย (2562) [9] [10] กรรมการในคณะกรรมการร่างยุทธศาสตร์ชาติว่าด้วยการสร้างขีดความสามารถในการแข่งขัน (2560)[11] ที่ปรึกษากิตติมศักดิ์ของคณะกรรมาธิการการต่างประเทศ สภาผู้แทนราษฎร (2563) และผู้ทรงคุณวุฒิด้านการบริหารในอนุกรรมการข้าราชการพลเรือน กระทรวงการต่างประเทศ (2561) [12]